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Lucy Boynton débute sa carrière cinématographique en 2006 avec le film Miss Potter, avant de se tourner vers la télévision en 2008 dans la mini-série Raison et Sentiments. Elle apparaît dans la série Borgia en 2011 et 2014, et fait une incursion au cinéma en 2013 avec Copperhead, réalisé par Ronald F. Maxwell.

Sa notoriété grandit en 2016 grâce à son rôle dans Sing Street, suivi de participations aux films d'Oz Perkins, February et I Am the Pretty Things That Lives in the House. En 2017, elle joue dans la série Gypsy sur Netflix et dans l'adaptation du roman d'Agatha Christie, Le Crime de l'Orient Express. En 2018, elle incarne Mary Austin aux côtés de Rami Malek dans Bohemian Rhapsody, avec qui elle est en couple depuis cette même année.