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Alors qu'elle poursuit ses études, Jane Birkin commence à se produire sur scène. À 17 ans, elle joue dans une pièce de Graham Greene aux côtés de Sir Ralph Richardson. L'année suivante, elle est engagée pour une comédie musicale de John Barry, qu'elle épouse peu après. Sa première apparition au cinéma a lieu en 1965 dans "Le knack...et comment l'avoir", suivie d'un rôle marquant dans "Blow-up" d'Antonioni en 1966. C'est lors des essais pour "Slogan" qu'elle rencontre Serge Gainsbourg, avec qui elle débute sa carrière musicale en enregistrant le célèbre titre "Je t'aime, moi non plus". Après un divorce avec John Barry et la naissance de sa fille Kate, elle a une autre fille, Charlotte, avec Gainsbourg.

Malgré des rôles notables dans des films comme "L'animal" et "Mort sur le Nil", la carrière de Birkin semble stagner dans des personnages peu profonds. Elle tente alors sa chance avec des réalisateurs étrangers sans grand succès. Ce n'est qu'avec "La fille prodigue" de Jacques Doillon qu'elle trouve un rôle à sa mesure, bien que le film passe inaperçu à sa sortie en 1981. Ce n'est qu'avec "La pirate" qu'elle révèle enfin une personnalité complexe et riche, suivie par d'autres œuvres comme "Dust" et "Jane B. par Agnès V.". En 1990, son talent est également reconnu au théâtre lorsqu'elle joue aux côtés de Pierre Dux dans une pièce mise en scène par Jean-Loup Dabadie.