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Robin Tunney, d'origine irlando-américaine, a grandi dans le quartier irlandais de South Side à Chicago. Après avoir suivi des études à la Chicago Academy for the Performing Arts, elle déménage à Los Angeles en 1990. Ses débuts à la télévision incluent des apparitions dans des séries telles que Corky, un adolescent pas comme les autres et Perry Mason. En 1995, elle se fait connaître grâce à son rôle marquant d'une adolescente en détresse dans la comédie dramatique Empire Records, ce qui lui ouvre la voie vers des rôles principaux, notamment dans Dangereuse Alliance aux côtés de Fairuza Balk et Neve Campbell.

Sa performance dans Niagara, Niagara lui vaut le prix de la meilleure interprétation féminine à la Mostra de Venise en 1997. Elle collabore ensuite avec Arnold Schwarzenegger dans La Fin des temps et joue dans Vertical Limit. En 2002, elle obtient un rôle principal dans Cherish et apparaît également dans The Zodiac en 2005. Sur le petit écran, après une apparition dans Dr House, elle devient célèbre pour son personnage de Veronica Donovan dans la série Prison Break à partir de 2005.