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Fille de la poétesse Mardi Arquette et de l'humoriste Lewis Arquette, elle est issue d'une fratrie d'artistes comprenant David, Richmond, Alexis et Patricia Arquette. Née à New York, son enfance bohème au sein d'une communauté Subud l'amène à acquérir son autonomie dès 14 ans pour se consacrer au théâtre. À 18 ans, elle débute sa carrière dans divers téléfilms et séries.

Après une brève apparition dans American Graffiti et S.O.B. de Blake Edwards, elle obtient son premier rôle principal dans Baby, it's you. Sa notoriété explose grâce à des personnages de "femme-enfant" dans Recherche Susan désespérement et After Hours, lui conférant un statut iconique aux États-Unis. En 1988, elle séduit le public français avec Le Grand Bleu avant de se tourner vers des productions indépendantes comme Crash et Buffalo'66. En 2002, après avoir joué une épouse difficile dans Mon voisin le tueur, elle se lance dans la réalisation avec le documentaire Searching for Debra Winger sur la vie des actrices à Hollywood.